Året är 1946 och agent Carter känner sig åsidosatt när männen kommer hem från kriget. Peggy arbetar för hemliga SSR och får syssla med administration när hon hellre skulle vara ute på fältet och fånga bovar. Hon försöker också vänja sig vid livet som singel efter att ha mist sitt livs kärlek Captain America. När hennes gamle vän Howard Stark blir oskyldigt anklagad för att ha avlossat sitt dödligaste vapen ber han Peggy spåra upp de ansvariga och rentvå hans namn.