Ichabod Crane vaknar upp från döden 250 år in i framtiden, där han måste lösa ett mysterium som går tillbaka till den amerikanska unionens grundare. På grund av en blodförbannelse på en slagfält under revolutionen återupplivas den ökända huvudlösa ryttaren tillsammans med Crane, och den mordiska ryttaren ger sig ut på en blodtörstig räd i dagens Sleepy Hollow. Ichabod inser att han måste agera snabbt eftersom den huvudlösa ryttaren bara är den första av apokalypsens fyra ryttare. Kriminalaren Abbie Mills har erfarenhet av övernaturliga upplevelser och börjar samarbeta med Crane för att försöka stoppa en allt brutalare cirkel av ondska.